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Barrios and Ramírez: Eficiencia reproductiva de las angiospermas de un bosque inundable en la cuenca del lago de Maracaibo (Venezuela)



Introducción

La producción de frutos y semillas en las angiospermas está limitada por muchos factores, las hipótesis basadas en la aptitud femenina señalan entre ellos a la baja disponibilidad de polen, la sobreproducción de flores como atracción y/o compensación ante la impredecibilidad del ambiente, y el costo de las estructuras reproductivas (Stephenson, 1981; Bawa et Weeb, 1984; Sutherland et Delph, 1984; Galen et al., 1985; Sutherland, 1986; Fenster, 1991; Ramírez, 1992, 1993; Ramírez et Berry, 1993; Burd, 1994, 2004, 2009; Ashman et al, 2004; Harder et al, 2008). La hipótesis de donación de polen, por otra parte, plantea que existe una sobreproducción de flores en las especies hermafroditas que contribuye únicamente a aumentar la aptitud masculina de la planta y que a esto se debe la menor proporción de frutos que producen en comparación con sus contrapartes monoicas y dioicas (Sutherland et Delph, 1984). En estos sistemas sexuales (monoecía y dioecía), la separación de las funciones sexuales y el ajuste en el número de flores femeninas y masculinas aumenta la relación fruto/flor (Sutherland et Delph, 1984; Sutherland, 1986) y en consecuencia la eficiencia reproductiva de las especies.

Una excepción a la baja producción de frutos predicha en las especies hermafroditas está relacionada con los sistemas reproductivos. En este sentido, la hipótesis de donación de polen plantea que las especies autógamas muestran una producción de frutos mayor que sus contrapartes xenógamas como resultado de la menor asignación a la función masculina que se deriva de la autopolinización (Sutherland et Delph, 1984; Sutherland, 1986; Charlesworth et Charlesworth, 1987; Brunet, 1992). En concordancia con esta idea, la hipótesis de autoincompatibilidad enfatiza que la producción de frutos en las especies xenógamas autoincompatibles, además de estar limitada por la menor asignación a la función femenina, está limitada por la reacción de autoincompatibilidad en los estigmas la cual puede impedir la germinación del polen exógeno (Sutherland et Delph, 1984; Sutherland, 1986). Estas condiciones, aunadas a la baja predecibilidad de la polinización cruzada (Burd, 1994; Ashman et al, 2004), aumentan la brecha entre la eficiencia reproductiva de especies xenógamas y autógamas, aunque la pérdida de variabilidad genética en estas últimas también puede generar depresión por endogamia (Charlesworth et Charlesworth, 1987; Fenster, 1991; Husband et Schemske, 1996).

Otro de los factores que ha sido relacionado con la eficiencia reproductiva de las especies de plantas es la forma de vida (Sutherland, 1986; Ramírez, 1993). En este sentido, la relación fruto/flor suele ser significativamente menor en las formas de vida leñosas que en las herbáceas (Sutherland, 1986; Ramírez, 1993). Entre las hipótesis que han sido planteadas para explicar estos patrones, se encuentran las diferencias temporales entre las fenofases de floración y fructificación en ambos grupos de especies y el efecto del costo energético de los frutos (Ramírez, 1993). Las especies leñosas frecuentemente producen frutos costosos que requieren un largo período de fructificación y están sujetos a las variaciones temporales en la disponibilidad de recursos. Las especies herbáceas, en cambio, producen frutos económicos madurados en corto tiempo, estas últimas pueden ajustar la producción de flores a la cantidad de recursos disponibles aumentando la predecibilidad de la producción de frutos con relación a las especies leñosas (Sutherland, 1986; Ramírez, 1993).

El síndrome de dispersión de semillas, por su correlación con el costo de las estructuras reproductivas, también ha sido relacionado con la eficiencia en la producción de frutos y semillas. Ramírez et Berry (1993) señalan que las especies epizoocoras y mirmecocoras muestran los menores niveles de frutos abortados y los mayores niveles de semillas producidas en asociación con bajos valores de biomasa asignada en frutos y semillas. Las especies mamalocoras, en cambio, presentan los mayores niveles de aborto de frutos y los menores niveles de producción de semillas asociados a una alta asignación de biomasa en frutos y semillas (Ramírez et Berry, 1993).

En este trabajo se evaluó la eficiencia en la producción de frutos y semillas de las especies de una comunidad inundable en la cuenca del lago de Maracaibo (Venezuela) y su relación con las variables: número y costo de las estructuras reproductivas, forma de vida, sistema reproductivo y síndrome de dispersión de semillas. Las preguntas que se formularon fueron las siguientes: 1. ¿La producción de frutos y semillas varía entre clases de forma de vida, sistema reproductivo y/o síndrome de dispersión de semillas?; 2. ¿Varía la biomasa asignada a frutos y semillas entre clases de forma de vida, sistema reproductivo y/o síndrome de dispersión de semillas?; 3. ¿Está relacionada la eficiencia reproductiva con el número de flores por inflorescencia, de óvulos por flor y/o con la biomasa asignada a frutos y semillas?; y 4. ¿Cuáles podrían serlas hipótesis explicativas de la producción de frutos y semillas en comunidades inundables?

Materiales y Métodos

Area de estudio

El estudio fue realizado en un bosque seco ralo («81 ha) ubicado en la planicie de inundación del río Mene, costa oriental del lago de Maracaibo, Venezuela (10°26’46” - 10°27’28,8” N, 71026’44,16”-71°27’4” W). El clima de la región es semiárido (BSh) (Peel et al., 2007), los datos de la estación climatológica más cercana (« 1 km del área de estudio) indican que la precipitación media anual es 570 mm, la evapotranspiración media anual es 2431 mm y la temperatura media mensual es 29° C. Las precipitaciones se distribuyen entre abril y noviembre, período en el que el bosque permanece anegado o al menos con suelo saturado de agua debido al desborde del río Mene. La estación seca comprende de diciembre a marzo y durante este período la mayor parte del bosque presenta suelo seco.

El inventario florístico del lugar incluye 118 especies pertenecientes a 41 familias de angiospermas según APG IV (2016). La distribución de las especies a nivel de formas de vida es 42,7% hierbas, 25,6% árboles, 12,8% arbustos, 6,8% lianas leñosas, 6,8% lianas herbáceas, 4,2% sufrútices y 0,8% epífitas. El 28% de las especies registradas son plantas de humedales (hidrófitas y helófitas según Velásquez, 1994), principalmente hierbas (91%), seguidas de sufrútices (6%) y arbustos (3%) (Barrios, datos no publ.).

La vegetación presenta dos estratos: uno superior, discontinuo, de 8-20 m de alto, en el que predominan Copemicia tectorum (Kunth) Mart., Cynophalla hastata (Jacq.) J. Presl, Coccoloba caracasana Meisn., Cordia dentata Poir., Geoffroea spinosa Jacq., Pithecellobium lanceolatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth., Guazuma ulmifolia Lam. y Ruprechtia ramiflora (Jacq.) C. A. Mey., y uno inferior, de hasta 3 m, dominado por Hecatostemon completas (Jacq.) Sleumer y Rosenbergiodendron formosum (Jacq.) Fagerl. vea. formosum. Por otra parte, en áreas anegadas y con baja densidad de árboles prevalecen helófitas e hidrófitas, entre ellas Cyperus articulatus L., Eleocharis mutata (L.) Roem. & Schult., Typha domingensis Pers., Nymphaea spp., Pistia stratiotes L. y varias especies de lemnoides (Barrios, 2017).

Selección y clasificación de las especies

Las 25 especies estudiadas (Anexo 1) fueron seleccionadas con base en el número de individuos disponibles en el área de estudio: «50 individuos/ ha para las especies leñosas y «10 individuos/100 m2 para las especies herbáceas. Este criterio permitió contar con suficientes individuos por especie para determinar los sistemas sexuales, recolectar las estructuras reproductivas (flores, frutos) y realizar el seguimiento in situ de la producción de frutos y semillas. En este último aspecto, se procuró que los individuos estudiados, y/o las manchas en el caso de las hierbas, estuviesen distantes para minimizar el riesgo de describir una misma unidad genética. Por otra parte, también se intentó mantener en la muestra de especies la misma proporción de formas de vida y de plantas de humedales observada en la comunidad. Los ejemplares testigos fueron depositados en los herbarios HERZU y MERF.

Las especies fúeron clasificadas según sus formas de vida como árboles, arbustos, trepadoras, sufrútices, hierbas y epífitas (Anexo 1) manteniendo el criterio de Ramírez (1993). Las clases de sistemas sexuales fueron establecidas de la siguiente manera: hermafroditismo, monoecia y dioecia (Anexo 1). Las especies hermafroditas se reconocieron por la presencia de flores bisexuales en todos los individuos, las especies monoicas por la presencia de flores unisexuales femeninas y masculinas en la misma inflorescencia o individuo, y las dioicas por la presencia de flores femeninas o masculinas por individuo.

Los sistemas reproductivos fueron inferidos con base en las siguientes características florales estudiadas por Barrios (2017) en la misma muestra de especies: 1) la relación polen/óvulo (P/O) (Cruden, 1977), 2) la coincidencia o no coincidencia temporal de la dehiscencia de las anteras con la receptividad estigmática (adicogamia o dicogamia), 3) la separación espacial entre anteras y estigmas (hercogamia) y 4) la producción de frutos en condiciones de exclusión de polinizadores (reproducción espontánea). Se consideraron autógamas, sin descartar apomixis, las especies que produjeron frutos de manera espontánea y/o que mostraron el conjunto de las siguientes características: adicogamia, ausencia de hercogamia y baja relación polen/óvulo (P/O < 400, cifra cercana al límite superior de los valores registrados por Cruden (1977) para plantas autógamas facultativas). Por otra parte, se consideraron xenógamas, las especies que no produjeron frutos de manera espontánea y/o que mostraron las siguientes características: dicogamia y/o hercogamia, y elevada relación polen/óvulo (P/0> 400) (Cruden, 1977). En algunos casos, además, se utilizaron las referencias disponibles en la literatura sobre los sistemas de compatibilidad de las especies para complementar esta clasificación (Anexo 2).

Los síndromes de dispersión de semillas se definieron de acuerdo con el criterio de Van der Pijl (1979): 1) la anemocoria incluyó a las especies con diásporas pequeñas, livianas y/o con adaptaciones estructurales al vuelo (pelos, alas), 2) la hidrocoria incluyó a las especies con diásporas flotantes lo cual se determinó en condiciones de laboratorio, 3) la omitocoria incluyó a las especies con diásporas carnosas atractivas para las aves, generalmente rojas, negras, blancas, azules o con una mezcla contrastante de estos colores, 4) la mamalocoria incluyó a las especies con diásporas carnosas atractivas para los murciélagos y mamíferos no voladores las cuales se reconocieron por la presencia de aromas fuertes y colores poco llamativos (Anexo 1).

Biomasa asignada a frutos y semillas

Para cada una de las especies se estimó el peso seco de frutos y semillas así como la relación pericarpio/semilla (P/S) (Anexo 3). El peso fue determinado por separado en 40 frutos y 40 semillas, de al menos diez individuos por especie, previamente secados en una estufa a 60° C. La relación P/S se estimó mediante la fórmula P/ S= (peso promedio del fruto - peso promedio de semillas por fruto) / peso promedio de semillas por fruto. El peso promedio de semillas por fruto fue el producto del número promedio de semillas por fruto por el peso promedio de las semillas individuales. Esta relación (P/S) proporciona una medida relativa del costo de la inversión materna/ progenie (Ramírez et Berry, 1993).

Eficiencia natural en la producción de frutos y semillas

La eficiencia natural en la producción de frutos lúe estimada cuantificando el número de flores con estructuras sexuales femeninas y el número de frutos formados en al menos 50 inflorescencias distribuidas en un mínimo de diez individuos por especie. En el caso de las especies con flores solitarias, se realizó el seguimiento de al menos 30 flores en antesis hasta la maduración de los frutos. La relación fruto/florfúc expresada como la relación entre el número promedio de frutos/mfrutesccncias y el número promedio de flores/inflorescencia, o en las especies con flores solitarias, como la relación entre el número de frutos formados y el número inicial de flores marcadas.

Para estimar la eficiencia en la producción de semillas se cuantificaron el número de semillas, incluidas las abortadas, en 100 frutos de al menos 10 individuos por especie. Se consideraron semillas abortadas, las semillas mal formadas, de tamaños reducidos, aplastadas o carentes de embrión. La relación semilla/óvulo se calculó dividiendo el número promedio de semillas por fruto entre el número promedio de óvulos por flor estimado en una muestra de cien flores de al menos diez individuos por especie. La fracción de semillas abortadas se calculó dividiendo el número de semillas abortadas por fruto entre el número promedio de semillas totales por fruto. La fecundidad relativa (FR), definida como la fracción de semillas sanas producidas por inflorescencia, fue determinada de acuerdo con la expresión propuesta por Ramírez (1992):

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Para efectos de esta expresión, el número promedio de frutos por infrutescencia y de flores por inflorescencia, en el caso de las especies con flores solitarias, fue sustituido por el número de ñutos formados y el número inicial de flores evaluadas, respectivamente.

Análisis estadísticos

Dado el bajo tamaño de la muestra, para efecto de estos análisis fueron combinadas algunas categorías afines, por ejemplo, las especies herbáceas, sufruticosas y epífitas fueron reunidas en la categoría “herbáceas” y las especies arbóreas, arbustivas y trepadoras en la categoría “leñosas”. Asimismo, se combinaron los síndromes de dispersión de semillas bióticos (omitocoria, mamalocoria) y los abióticos (hidrocoria, anemocoria). En el caso de las especies diplocoras, es decir, con más de un síndrome de dispersión (Van der Pijl, 1972), la categoría asignada fue aquella que incluyera el síndrome de dispersión principal.

La relación entre las variables forma de vida, sistema reproductivo y síndrome de dispersión de semillas fue explorada mediante la prueba exacta de Fisher. La variabilidad de los estimadores de la eficiencia reproductiva natural (relación fruto/flor, relación semilla/ óvulo y fecundidad relativa) fue examinada a nivel de formas de vida (leñosas, herbáceas), sistemas reproductivos (xenogamía, autogamia) y síndromes de dispersión de semillas (bióticos, abióticos) mediante una prueba t. Los valores fueron previamente transformados por la fórmula arcseirvp, donde p representa la proporción de fruto o semillas formados (Sokal et Rohlf, 1969). La variabilidad de la biomasa asignada a frutos y semillas, así como de la relación pericarpio/ semilla, fue igualmente analizada entre clases de formas de vida, sistemas reproductivos y síndromes de dispersión de semillas; no obstante, cuando los datos fueron heterocedásticos se utilizó la prueba de Welch(Hammeretal., 2001). Estos valores fueron previamente transformados por la ecuación V(X + 1), donde X es el valor de la variable (Sokal et Rohlf, 1969). El grado de asociación entre la eficiencia reproductiva y el número de flores por inflorescencia, de óvulos por flor y la biomasa asignada a frutos y semillas, así como entre el peso de frutos y semillas, fue determinado con el coeficiente de correlación de rango de Spearman (Rs). Todos los análisis fueron realizados con el programa PAST 3.0 (Hammer et al., 2001) y el nivel de significancia mínimo establecido fue igual a 0,05.

Resultados

Eficiencia natural en la producción de frutos y semillas

La producción de frutos en las especies estudiadas fue baja en promedio, no obstanteL mostró gran variabilidad (relación fruto/flor X = 0,34 ± 0,35; n= 23 spp.). La producción de semillas, en cambio, fúe alta y menos variable (relación semilla/óvulo X = 0,72 ± 0,28; n= 25 spp.). Con relación a la calidad de las semillas, los frutos mostraron predominio de semillas sanas (fracción de semillas abortadas X= 0,00 ± 0,00; n= 25 spp.). No obstante, la tendencia en la producción de frutos afectó la proporción de semillas sanas producidas por inflorescencia ya que este resultado también fue bajo en promedio y altamente_ variable entre las especies (fecundidad relativa X= 0,29 ± 0,31; n= 23 spp.) (Tabla 1).

Relación entre las variables forma de vida, sistema reproductivo y síndrome de dispersión de semillas

La forma de vida estuvo significativamente relacionada con el sistema reproductivo (Fisher p= 0,0028) y con el síndrome de dispersión de semillas (Fisher/j>= 0,0001): las especies leñosas fueron exclusivamente xenógamas y mostraron síndromes de dispersión mayormente bióticos, mientras que las especies herbáceas fueron tanto xenógamas como autógamas y mostraron síndromes de dispersión exclusivamente abióticos (Fig. 1). La relación entre el sistema reproductivo y el síndrome de dispersión de semillas también fue significativa (Fisher p= 0,0151): las especies xenógamas mostraron síndromes bióticos y abióticos mientras que las autógamas mostraron síndromes exclusivamente abióticos (Fig. 1).

Fig.1.

Relación de la forma de vida de las especies con el sistema reproductivo (xenógamo, autógamo) (A) y el tipo de síndrome de dispersión de semillas (biótico, abiótico); (B) así como entre el sistema reproductivo y el tipo de síndrome de dispersión de semillas (C).

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Tabla 1

Estimadores de la eficiencia reproductiva natural de las especies de plantas estudiadas: relación fruto/flor, relación semilla/óvulo, fracción de semillas abortadas y fecundidad relativa.

Especie Flores/ inflorescencia DE Frutos/ infrutescencia DE Relación Fruto/ Flor N° óvulos/ flor X ± DE N° semillas/ fruto DE N° semillas abortadas/ fruto DE Relación semilla/ óvulo Fracción de semillas abortadas Fecundidad relativa
Ammannia auriculata Willd. 1,03 ± 0,18 1,03 ± 0,18 1 392,18 ± 79,93 331,7 ± 74,91 0 ± 0 0,84 0 0,84
Coccoloba caracasana Meisn. 124,57 ±46,40 50,33 ± 36,84 0,40 1 ± 0 1 ± 0 0 ± 0 1 0 0,40
Copernicia tectorum (Kunth) Mari 4827,75 ± 3357,89 5,98 ± 0,03 0,00 4 ± 0 1 ± 0 0 ± 0 1 0 0,00
Cordia dentata Poir. 404,56 ± 203,67 5,33 ± 0,02 0,01 4 ± 0 1,3 ± 0,73 0,07 ± 0,27 0,32 0,001 0,00
Cynophalla hastata (Jacq.) C. Presl 12,48 ± 8,61 2,24 ± 1,54 0,18 70,95 ± 11,11 6,14 ±4,3 0,25 ± 0,7 0,08 0,001 0,01
Eleocharis mutata (L.) Roem. & Schult. 42,27 ± 15,45 35,80 ± 7,22 0,88 1 ± 0 1 ± 0 0 ± 0 1 0 0,88
Geoffroea spinosa Jacq. 17,44 ±4,44 0,07 ± 0,00 0,00 2 ± 0 1 ± 0 0,04 ± 0 0,50 0 0,00
Guazuma ulmifolia Lam. 19,35 ±6,33 0,21 ± 0,00 0,01 61,35 ± 0 31,02 ± 19,49 0 ± 0 0,50 0 0,00
Hecatostemon completus (Jacq.) Sleumer 5,18 ± 1,41 0,35 ± 0,00 0,06 41,68 ± 0 26,85 ± 7,65 0 ± 0 0,64 0 0,04
Ipomoea carnea Jacq. 8,50 ±4,56 2,27 ±2,33 0,26 4 ± 0 4 ± 0 0 ± 0 1 0 0,26
Lemna aequinoctialis Welw. 1 ± 0 ND - 1 ± 0 1 ± 0 0 ± 0 1 0 -
Ludwigia erecta (L.) H. Hara 100a 95b 0,95 1390,58 ± 307,83 564,85 ± 169,31 0 ± 0 0,40 0 0,38
Ludwigia leptocarpa (Nutt.) H. Hara 50a 35b 0,70 216,51 ± 57,43 245,29 ± 55,67 0 ± 0 1,13° 0 0,79
Neptunia plena (L.) Benth. 14,95 ±6,48 4,33 ±2,06 0,28 16,45 ± 3,01 9,8 ± 3,14 0,51 ± 1,6 0,59 0 0,16
Nymphaea amazonum Mari & Zuce. ssp. amazonum 40a 3b 0,07 22814,98 + 11534,14 3830,32 ± 2215,55 19,47 ± 14,46 0,16 0,002 0,00
Nymphaea pulchella DC. 27a 26b 0,96 8903,1 ± 3636,3 8782,28 ± 3065,8 522,97 ± 566,69 0,98 0,05 0,89
Paullinia cururu L. 27,28 ± 16,85 6,38 ±4,74 0,23 3 ± 0 2,18 ± 0,7 0,22 ± 0,46 0,72 0,0007 0,15
Plstla stratlotes L. 1 ± 0 ND - 21,34 ± 6,37 26,22 ± 7,99 0±0 1,22° 0 -
Plthecelloblum 8,81 ± 1,56
lanceolatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth. 44,73 ± 5,78 1,00 ± 0,00 0,02 6,31 ±2,68 0,31 ± 0,72 0,71 0,001 0,01
Rosenbergiodendron formosum (Jacq.) Fagerl. var. formosum 30a 14b 0,46 32,4 ± 6,07 18,56 ±6,65 0±0 0,57 0 0,26
Ruprechtia ramiflora (Jacq.) C. A. Mey. 11,3 ±4,97 5,76 ±2,54 0,51 1 ± 0 1 ± 0 0±0 1 0 0,51
Senna bicapsularis (L.) Roxb. 9,34 ± 3,58 0,22 ± 0,00 0,02 92,26 ± 62,69 47,77 ± 20,39 0,98 ± 2,52 0,51 0,002 0,01
Sesbania exasperata Kunth 4,55 ± 1,94 2,76 ± 1,57 0,60 34,97 ± 5,03 24,99 ±6,88 4,33 ± 5,44 0,71 0,001 0,35
Spilanthes urens Jacq. 210,18 ±65,28 103,05 ± 56,27 0,49 1 ± 0 1 ± 0 0 ± 0 1 0 0,49
Tillandsia flexuosa Sw. 22,11 ± 14,17 5,05 ± 3,34 0,22 98,75 ± 22,05 89,88 ± 27,42 0 ± 0 0,91 0 0,20

Variabilidad de la eficiencia reproductiva natural entre formas de vida, sistemas reproductivos y síndromes de dispersión de semillas

La relación fruto/flor y la fecundidad relativa fueron mayores en las hierbas que en los árboles, en las plantas autógamas que en las xenógamas y en las especies hidrocoras y/o anemocoras que en las zoocoras. La relación semilla/ óvulo fue mayor en las especies hidrocoras y/o anemocoras que en las zoocoras (Tabla 2). Relación entre la eficiencia reproductiva y el número y costo de las estructuras reproductivas La relación fruto/flor estuvo negativamente relacionada con el número de flores porinflorescencia, con el peso del fruto y de la semilla; la relación semilla/óvulo estuvo negativamente relacionada con el número de óvulos por flor y con el peso del fruto; la fecundidad relativa estuvo negativamente relacionada con el peso del fruto y de la semilla (Tabla 3). Variabilidad de la biomasa asignada a frutos y semillas y de la relación pericarpio/semilla entre formas de vida, sistemas reproductivos y síndromes de dispersión de semillas Los valores de peso seco de frutos y semillas estuvieron positivamente relacionados (Rs= 0,63, p= 0,0036). El peso de las semillas fue mayor en las especies leñosas que en las herbáceas, en las xenógamas que en las autógamas, y en las zoocoras que en las hidrocoras y/o anemocoras (Tabla 4). La inversión de biomasa en pericarpio (relación pericarpio/semilla) fue mayor en las especies xenógamas que en las autógamas (Tabla 4).

Tabla 2.

Comparación de los estimadores de la eficiencia reproductiva natural entre formas de vida, sistemas reproductivos y síndromes de dispersión de semillas. Para cada análisis se muestra la media (X̅), desviación estándar (DE) y el número de especies en cada categoría (n), el valor del estadístico (t) y la probabilidad (p) asociada con la hipótesis nula de que las medias son iguales

Relación fruto/flor Relación semilla/óvulo Fecundidad relativa
  X̅ ± DE n   X̅ ± DE n   X̅ ± DE n  
Forma de vida
Leñosa 0,20 ± 0,24 14 t= -3,02 0,65 ± 0,20 14 t= -1,33 0,14 ± 0,17 14 t= -3,20
Herbácea 0,57 ± 0,39 9 (p=0,0064) 0,80 ± 0,29 11 (p=0,1954) 0,51 ± 0,34 9 (p=0,0042)
Sistema reproductivo
Xenogamia 0,17 ± 0,24 14 t= 5,18 0,63 ± 0,31 14 t= 1,61 0,15 ± 0,25 14 t= 3,79
Autogamia 0,90 ± 0,13 4 (p<0,0000) 0,87 ± 0,23 6 (p=0,1239) 0,72 ± 0,23 4 (p=0,0015)
Síndrome de dispersión de semillas
Biótico (ornitocorica y mamalocoria) 0,12 ± 0,17 11 t= -3,86 0,59 ± 0,26 11 t= -2,23 0,08 ± 0,13 11 t= -4,07
Abiótico (anemocoria e hidrocoria) 0,55 ± 0,35 12 ( p=0,0008) 0,82 ± 0,26 14 ( p=0,0352) 0,48 ± 0,30 12 ( p=0,0005)

Referencia . Valores en negrita indican que la diferencia entre las medias es estadísticamente significativa.

Tabla 3.

Relación entre las variables asociadas con el número y costo de las estructuras reproductivas (número de flores por inflorescencia, número de óvulos por flor, peso fruto, peso semilla y relación pericarpio/semilla) y los estimadores de la eficiencia reproductiva natural (relación fruto/flor, relación semilla/óvulo y fecundidad relativa). En cada caso se señala el coeficiente de correlación de Spearman (Rs) y la probabilidad (p) asociada con la hipótesis nula de ausencia de correlación entre las variables.

Relación fruto/flor Relación semilla/óvulo Fecundidad relativa
  Rs (p) Rs (p) Rs (p)
Número de flores por inflorescencia -0,51 (0,01) 0,22 (0,29) -0,29 (0,17)
Número de óvulos por flor 0,23 (0,28) -0,50 (0,00) 0,01 (0,94)
Peso fruto (mg) -0,55 (0,01) -0,58 (0,00) -0,58 (0,00)
Peso semilla (mg) -0,72 (0,00) -0,18 (0,43) -0,65 (0,00)
Relación percarpio/semilla -0,23 (0,98) -0,24 (0,30) -0,09 (0,71)

Referencia . Valores en negrita indican que la correlación es estadísticamente significativa.

Tabla 4.

Comparación de los valores de biomasa asignada a frutos y semillas y de la relación pericarpio/semilla de las especies a nivel de formas de vida, sistemas reproductivos y síndromes de dispersión de semillas. Para cada análisis se muestra la media (X̅), desviación estándar (DE) y el número de especies en cada categoría (n), el valor del estadístico (t o Welch) y la probabilidad (p) asociada con la hipótesis nula de que las medias son iguales.

Peso seco fruto (mg) Peso seco semillas (mg) Relación pericarpio/semilla
  X̅ ± DE n   X̅ ± DE n   X̅ ± DE n  
Forma de vida
Leñosa 1351,76 ± 1385,27 12 t= -1,38 275,61 ± 492,97 11 Welch = -2,70 2,03 ± 1,21 10 Welch = -0,72
Herbácea 1044,82 ± 2540,10 10 (p=0,1802) 1,07 ± 2,12 10 ( p=0,0220) 1,83 ± 3,81 9 (p=0,4830)
Sistema reproductivo                
Xenogamia 1383,05 ± 1356,95 13 t= -0,73 229,18 ± 463,73 13 Welch = -2,39 2,76 ± 3,12 13 Welch = -3,30
Autogamia 1633,89 ± 3592,37 5 (p=0,4733) 0,44 ± 0,51 5 (p=0,0335) 0,39 ± 0,28 4 (p=0,0051)
Síndrome de dispersión de semillas
Biótico (ornitocoria y mamalocoria) 1457,23 ± 1401,43 11 t= -1,61 326,07 ± 536,22 9 Welch = -2,34 2,17 ± 1,20 9 Welch = -1,00
Abiótico (anemocoria e hidrocoria) 967,25 ± 2423,45 11 (p=0,1209) 8,98 ± 26,49 12 (p=0,0458) 1,72 ± 3,61 10 (p=0,3321)

Referencia . Valores en negrita indican que la diferencia entre las medias es estadísticamente significativa.

Discusión

La baja eficiencia reproductiva de las especies de plantas estudiadas puede ser inicialmente explicada por las hipótesis basadas en la aptitud femenina de las plantas, específicamente por el número y costo de las estructuras reproductivas. A medida que aumenta el número de flores por inflorescencia disminuye el número de frutos que pueden ser desarrollados. Lo mismo pasa con la biomasa asignada a frutos y semillas ya que los recursos disponibles para la planta son limitados (Stephenson, 1981; Sutherland, 1986; Ramírez, 1992, 1993; Ramírez et Berry, 1993). La correlación negativa de la relación fruto/flor con el número de flores por inflorescencia, con el peso del fruto y de la semilla apoyan este planteamiento. Así como el hecho de que la mayor relación fruto/flor en especies herbáceas, autógamas y de dispersión abiótica coincide con los menores valores de biomasa que presentan las semillas de estas especies frente a sus contrapartes leñosas, xenógamas y zoocoras, respectivamente.

La variabilidad de la biomasa asignada a las semillas a nivel de formas de vida y su reflejo en la eficiencia reproductiva coincide con los resultados de Ramírez (1993). Este autor señala que la baja asignación de biomasa a frutos y semillas, así como los altos valores de peso de la flor en comparación con el peso del fruto y el peso de las semillas por fruto, favorece la fecundidad relativa en las hierbas. En los árboles, en cambio, se producen frutos y semillas de alto valor energético a expensas de elevados niveles de aborto ya que el costo de los frutos impone un límite al número de frutos que pueden ser producidos por inflorescencia. La mayor producción de frutos y semillas por inflorescencia que mostraron las especies herbáceas respecto a las leñosas en este trabajo apoya entonces la noción propuesta por Ramírez (1993) de que el incremento en el costo energético de las estructuras reproductivas promueve mayores niveles de aborto desde formas de vida herbáceas a formas de vida leñosas.

La variabilidad del costo de las estructuras reproductivas a nivel de sistemas reproductivos guarda relación con lo registrado entre formas de vida. El bajo peso que presentaron las semillas de las especies autógamas, al igual que la escasa inversión de biomasa en pericarpio (materna), refleja el bajo costo asociado con las estructuras reproductivas de las especies herbáceas y está relacionado con la mayor producción de frutos y semillas por inflorescencia que muestran las especies autógamas respecto a las xenógamas. La asociación entre la autogamia y el hábito herbáceo ha sido ampliamente señalada (Cruden, 1977; Ramírez et Brito, 1990; Lloyd et Schoen, 1992; Lemus-Jiménez et Ramírez, 2005), igual que la de la autogamia con el bajo peso del pericarpio y de las semillas (Galen et al.,1985; Galen et Weger, 1986; Uma Shaanker et al.,1988; Fenster, 1991;Götzenberger et al.,2006; Burd, 2011). Sin embargo, este no es el único factor relacionado con las diferencias registradas en la producción de frutos y semillas por inflorescencia a nivel de sistemas reproductivos. En este sentido, se ha señalado que la seguridad de la autopolinización va acompañada de un incremento en la aptitud femenina (Cruden, 1977; Brunet, 1992). En cambio, las especies hermafroditas xenógamas, más allá de estar limitadas por la disponibilidad de polen exógeno (Burd, 1994; Ashman et al.,2004), presentan niveles elevados de aborto de frutos y además, pueden sufrir los efectos negativos de las reacciones de autoincompatibilidad (Sutherland et Delph, 1984; Sutherland, 1986; Wiens et al.,1987; Uma Shaanker et al.,1988), factores que redundan en baja eficiencia reproductiva.

Las diferencias registradas entre síndromes de dispersión de semillas también coinciden con lo esperado de acuerdo con la hipótesis del costo de las estructuras reproductivas. En este sentido, la baja producción de frutos y semillas por inflorescencia, así como de semillas por óvulo, que presentaron las especies zoocoras, parece reflejar la mayor asignación de biomasa a nivel de semillas que muestran estas especies frente a sus contrapartes de dispersión abiótica las cuales exhibieron alta eficiencia reproductiva. El elevado costo energético de las diásporas zoocoras puede ser explicado por las características morfológicas (tamaño, forma) y bioquímicas (color, olor, composición nutricional de la recompensa) que promueven la atracción y el consumo por parte de los animales dispersores (Ramírez et Berry, 1993; Herrera, 2002). Además, la zoocoria estuvo asociada con las formas de vida leñosas y con la xenogamia, atributos que también están relacionados con una alta asignación de biomasa a nivel de semillas y con una baja eficiencia en la producción de frutos y de semillas por inflorescencia.

En cuanto a la eficiencia en la producción de semillas por óvulo, la asociación negativa entre la relación semilla/óvulo y el peso del fruto sugiere que la producción de frutos de alto costo energético, además de disminuir la proporción de frutos producidos por inflorescencia, afecta la proporción de semillas producidas por fruto. Este puede ser el caso de frutos con una elevada asignación de biomasa en pericarpio y/o a nivel de semillas. La cantidad de semillas que puede ser desarrollada en estos frutos se reduce dado que los recursos son limitados. La progenie es seleccionada por la competencia entre óvulos, antes y/o después de la fertilización lo que deriva en la interrupción del desarrollo del óvulo,e.g.de la formación del saco embrionario, o en el aborto del óvulo fecundado, respectivamente (Mogensen, 1975; Lloyd, 1980; Stephenson, 1981; Bawa et Weeb, 1984; Galen et Weger, 1986; Nakamura, 1988; Uma Shaanker et al.,1988; Fenster, 1991; Rocha et Stephenson, 1991; Ramírez, 1992, 1993). Aunque en este último caso se ha sugerido que al igual que acontece con los frutos (Stephenson, 1981), además de la competencia, existe aborto selectivo por parte de la planta madre (Korbecka et al., 2002). Incluso se ha propuesto que más allá de maximizar la calidad genética de la progenie, el aborto está dirigido a homogeneizar la distribución de recursos entre los óvulos fecundados que inician su desarrollo (Sakai, 2007).

Otra hipótesis propuesta para explicar la diferencia entre el número de semillas por fruto y el número de óvulos por flor establece que al igual que existe una sobreproducción de flores que funcionan como compensación ante la disponibilidad de polinizadores, existe un exceso de óvulos en las flores que permite compensar las variaciones en la disponibilidad de tubos polínicos (Lloyd, 1980; Stephenson, 1981; Bawa et Weeb, 1984; Ramírez, 1992; Burd, 1994, 1995, 2009; Porcher et Lande, 2005). La polinización suplementaria en varias especies ha puesto a prueba esta hipótesis y no la ha rechazado, ya que el tratamiento incrementa el número de semillas producidas (Burd, 1994; Ashman et al.,2004). Sin embargo, dadas las características de la comunidad de plantas estudiada, la producción de semillas no parece estar considerablemente limitada por polen. Las visitas florales en la mayoría de las especies fueron frecuentes y los polinizadores mostraron altos niveles de especificidad de carga y transporte de polen (Barrios, 2017). La limitación de recursos, por lo tanto, parece una hipótesis más verosímil para explicar, tanto la proporción de flores que no se transforman en frutos, como de óvulos que no se transforman en semillas (Lloyd, 1980; Stephenson, 1981; Bawa et Weeb, 1984; Harder et al.,2008). En el caso de especies con numerosos óvulos por flor, los recursos pueden volverse limitantes de forma impredecible y causar altos niveles de aborto de óvulos (Lloyd, 1980; Bawa et Weeb, 1984; Uma Shaanker et al.,1988). Cuando el número de óvulos es bajo, en cambio, el fruto entero puede ser la unidad de selección, de tal modo que abortaría si los recursos son limitados (Uma Shaanker et al.,1988; Ramírez, 1992; Ramírez et Berry, 1993). De aquí, la asociación negativa entre la relación semilla/óvulo y el número de óvulos por flor en las especies estudiadas.

El aborto de semillas, por ser escaso o nulo, puede ser considerado un evento irrelevante durante la reproducción de las especies estudiadas. Así lo describe Ramírez (1992) quien también registró una baja fracción de semillas abortadas (0-0,2) en la mayoría de las especies incluidas en su investigación. Dados estos niveles tan exiguos, el autor propone que factores extrínsecos, energéticamente no previstos durante la fertilización de los óvulos y el desarrollo de las semillas, son los responsables del aborto de estas estructuras. No obstante, en un trabajo más reciente, Ramírez et Herrera (2017) señalaron que el aborto de semillas está correlacionado negativamente con el contenido de nitrógeno en las hojas, lo que sugiere a los nutrientes en la planta como factores asociados con el aborto de semillas. Por otra parte, también se ha asociado al aborto de semillas con la expresión de alelos deletéreos y subletales en estados avanzados de desarrollo del embrión, aunque es más probable que éstos se manifiesten en etapas más tempranas como aborto de óvulos fecundados (Nakamura et Stanton, 1987; Wiens et al.,1987). De cualquier manera, comparado con la proporción de flores no polinizadas y/o de frutos abortados, y en segundo lugar, con la proporción de óvulos no fertilizados y/o que abortan una vez fecundados, el aborto en la fase de semillas parece ser de bajo valor selectivo en la producción de semillas sanas por inflorescencia.

Finalmente, los resultados de este trabajo indican que la eficiencia en la producción de frutos y semillas está fuertemente influenciada por el costo de estas estructuras. Las especies herbáceas, autógamas y/o con dispersión abiótica, dado el bajo costo de sus semillas, se reproducen más eficientemente en concordancia con una estrategia r (Taylor, 1990). Las especies arbóreas, xenógamas y/o zoocoras, en cambio, invierten mayor cantidad de recursos en las estructuras reproductivas pero presentan elevados niveles de aborto de frutos y en el caso de las especies zoocoras también una baja relación semilla/óvulo. Aunque esto posiblemente se compensa con la mayor variabilidad genética y longevidad de las semillas así como con la mayor especificidad que puede llegar a tener la dispersión por vertebrados (Herrera, 2002), estrategia k (Taylor, 1990). Ambos tipos de estrategias (r y k) son importantes en la comunidad estudiada. La elevada eficiencia reproductiva de las especies herbáceas, autógamas y/o con dispersión abiótica, siendo estas mayormente plantas de humedales (cf.Velásquez, 1994), representa una ventaja frente al régimen hídrico. Las plantas pueden dejar suficiente cantidad de progenie tras cada ciclo de sequía/inundación. En tanto que la mayor inversión de recursos en las estructuras reproductivas de especies arbóreas, xenógamas y/o zoocoras, la mayoría de sustratos secos o inundados por corto tiempo, puede garantizarle mayor probabilidad de sobrevivencia a las semillas de estas especies en hábitats boscosos que son más competitivos (Taylor, 1990). Los diferentes patrones de eficiencia reproductiva encontrados en este trabajo reflejan entonces las estrategias que prevalecen entre los dos hábitats extremos de un bosque estacionalmente inundable.

Agradecimientos

Los autores agradecen a N. H. Barrios, J. O. Zambrano, J. A. Soto y al Sr. Fabricio (baquiano) por su colaboración en las actividades de campo; a J. O. Zambrano y J. R. Grande por la identificación de las especies de plantas; y a dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios y sugerencias para mejorar el manuscrito. Este trabajo es parte de la tesis doctoral de la primera autora y fue realizado gracias al incentivo institucional de la Misión Ciencia en Venezuela (año 2007, contrato nº 200900537) al Laboratorio de Biología Reproductiva de Angiospermas (Instituto de Biología Experimental, Universidad Central de Venezuela).

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R. UMA SHAANKER K. N. GANESHAIAH K. S. BAWA 1988Parent-Offspring Conflict, Sibling Rivalry, and Brood Size Patterns in PlantsAnnual Review of Ecology, Evolution, and Systematics1917720510.1146/annurev.es.19.110188.001141

51 

VAN DER PIJL, L. (1972). Principles of dispersal in higher plants. Second edition. Springer-Verlag. Berlin. 161 pp. https://doi.org/10.1007/978-3-642-96108-3

L. VAN DER PIJL 1972Principles of dispersal in higher plantsSecond edition16110.1007/978-3-642-96108-3

52 

VELÁSQUEZ, J. (1994). Plantas acuáticas vasculares de Venezuela. Universidad Central de Venezuela. Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico. Caracas, Venezuela. 992 pp.

J. VELÁSQUEZ 1994Plantas acuáticas vasculares de Venezuela. Universidad Central de VenezuelaConsejo de Desarrollo Científico y Humanístico. CaracasVenezuela992

53 

WIENS, D.; CALVIN, C. L.; WILSON, C. A.; DAVERN, C. I.; FRANK, D.; SEAVEY S. R. (1987). Reproductive success, spontaneous embryo abortion and genetic load in flowering plants. Oecologia 71: 501-509. https://doi.org/10.1007/BF00379288

D. WIENS C. L. CALVIN C. A. WILSON C. I. DAVERN D. FRANK S. R. SEAVEY 1987Reproductive success, spontaneous embryo abortion and genetic load in flowering plantsOecologia7150150910.1007/BF00379288

Appendices

Anexo 1

Especies de plantas estudiadas. En cada caso se señala la familia, forma de vida, sistema sexual y síndrome de dispersión de semillas.

Familia Especie Forma de vida Sistema sexual Síndrome de dispersión de semillas
Araceae      
Lemna aequinoctialisWelw. Hierba Monoico Hidrocoria
Pistia stratiotesL. Hierba Monoico Hidrocoria
Arecaceae      
Copernicia tectorum(Kunth) Mart. Árbol Hermafrodita Mamalocoria
Asteraceae      
Spilanthes urensJacq. Hierba Hermafrodita Anemocoria
Boraginaceae      
Cordia dentataPoir. Árbol Hermafrodita Ornitocoria
Bromeliaceae      
Tillandsia flexuosaSw. Epífita Hermafrodita Anemocoria
Capparaceae      
Cynophalla hastata(Jacq.) J. Presl Árbol Hermafrodita Ornitocoria
Convolvulaceae      
Ipomoea carneaJacq. Arbusto Hermafrodita Anemocoria
Cyperaceae      
Eleocharis mutata(L.) Roem. & Schult. Hierba Hermafrodita Anemocoriaa- Hidrocoria
Fabaceae      
Geoffroea spinosaJacq. Árbol Hermafrodita Mamalocoriaa- Hidrocoria
Neptunia plena(L.) Benth. Sufrútice Hermafroditab Hidrocoria
Pithecellobium lanceolatum(Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth. Árbol Hermafrodita Ornitocoria
Senna bicapsularis(L.) Roxb. Arbusto Hermafrodita Mamalocoria
Sesbania exasperataKunth Arbusto Hermafrodita Hidrocoria
Flacourtiaceae      
Hecatostemon completus(Jacq.) Sleumer Arbusto Hermafrodita Ornitocoria
Lythraceae      
Ammannia auriculataWilld. Hierba Hermafrodita Hidrocoria
Malvaceae      
Guazuma ulmifoliaLam. Árbol Hermafrodita Mamalocoriaa- Hidrocoria
Nymphaeaceae      
Nymphaea amazonumMart. & Zucc. ssp.amazonum Hierba Hermafrodita Hidrocoria
Nymphaea pulchellaDC. Hierba Hermafrodita Hidrocoria
Onagraceae      
Ludwigia erecta(L.) H. Hara Sufrútice Hermafrodita Hidrocoria
Ludwigia leptocarpa(Nutt.) H. Hara Sufrútice Hermafrodita Hidrocoria
Polygonaceae      
Coccoloba caracasanaMeisn. Árbol Dioico Ornitocoria
Ruprechtia ramiflora(Jacq.) C.A. Mey. Árbol Dioico Anemocoria
Rubiaceae      
Rosenbergiodendron formosum(Jacq.) Fagerl. var.formosum Arbusto Hermafrodita Ornitocoria
Sapindaceae      
Paullinia cururuL. Trepadora Hermafrodita Ornitocoria

Referencias .aSíndrome de dispersión principal;bLa inflorescencia también presenta flores estériles con estaminodios.

Anexo 2Referencias

Resumen de los sistemas reproductivos de las especies inferidos con base en la relación polen/óvulo (P/O), la presencia de dicogamia y/o hercogamia, y la producción de frutos sin intervención de polinizadores (reproducción espontánea). Para cada especie es señalado además el sistema de compatibilidad descrito en la literatura.

Especie Relación P/Oa Dicogamia Hercogamia Reproducción espontánea Sistema de compatibilidad Tipo de reproducción
Ammannia auriculata Baja No No ND ACb Autogamia
Coccoloba caracasana ND __ Si (dioica) ND __ Información insuficiente
Copernicia tectorum Alta ND No No ND Xenogamia
Cordia dentata Alta No Si No AIc,d Xenogamia
Cynophalla hastata Alta No No No Parcialmente AId Xenogamia
Eleocharis mutata Alta Si No No ND Xenogamia
Geoffroea spinosa Alta No No No ND Xenogamia
Guazuma ulmifolia Baja Si Si No AId,e,f,g Xenogamia
Hecatostemon completus Alta No No No ND Xenogamia
Ipomoea carnea Alta No No No Parcialmente AIh Xenogamia
Lemna aequinoctialis Baja No No ND ACi Autogamia
Ludwigia erecta Baja No No ND ND Autogamia
Ludwigia leptocarpa Baja No No Si ACJ Autogamia
Neptunia plena Baja ND No ND ND Información insuficiente
Nymphaea amazonumssp.amazonum ND No No No ND Xenogamia
Nymphaea pulchella Baja No No Si ACk Autogamia
Paullinia cururu Alta ND No ND ND Información insuficiente
Pistia stratiotes Baja No No ND ND Autogamia
Pithecellobium lanceolatum Alta No No No ND Xenogamia
Rosenbergiodendron formosumvar. formosum ND No No No Parcialmente AId Xenogamia
Ruprechtia ramiflora ND __ Si (dioica) ND __ Información insuficiente
Senna bicapsularis Alta No Si No ND Xenogamia
Sesbania exasperata Alta No No ND ND Información insuficiente
Spilanthes urens Alta No No No ND Xenogamia
Tillandsia flexuosa Alta No Si No AId Xenogamia

.

aSe consideraron bajos los valores P/O≤ 400 y altos los valores P/O> 400;bGraham (2003);cOpler et al. (1975);dN. Ramírez (datos no publ.);eBawa (1974);fRuíz-Zapata & Arroyo (1978);gBullock (1985);hLemus-Jiménez & Ramírez (2005);iLandolt (1986);jOziegbe & Faluyi (2012);kcomoN. amplaen Barrios & Ramírez (2008)

.
Anexo 3

Biomasa asignada a los frutos y semillas y relación pericarpio/semilla de las especies estudiadas.

Especie Peso seco (mg)
Fruto (X̅ ± DE) Semilla (X̅ ± DE) Relación pericarpio/ semilla
Ammannia auriculataWilld. 12,41 ± 2,29 0,02 ± 0,00 0,60
Coccoloba caracasanaMeisn. 22,37 ± 2,98 ND __
Copernicia tectorum(Kunth) Mart. 1966,82 ± 189,72 1120,04 ± 107,70 0,75
Cordia dentataPoir. 335,38 ± 110,34 ND __
Cynophalla hastata(Jacq.) C. Presl 1655,35 ± 849,55 85,86 ± 26,25 2,15
Eleocharis mutata(L.) Roem. & Schult. 1,94 ± 8,11 0,15 ± 0,05 11,93
Geoffroea spinosaJacq. 3550,30 ± 632,01 1387,97 ±252,61 1,55
Guazuma ulmifoliaLam. 438,90 ± 123,04 3,15 ± 0,54 3,49
Hecatostemon completus(Jacq.) Sleumer 977,46 ± 188,60 7,35 ± 2,42 3,95
Ipomoea carneaJacq. ND 92,86 ± 15,06 __
Lemna aequinoctialisWelwitsh 0,04 ± 0,01 ND __
Ludwigia erecta(L.) Hara ND 0,09 ± 0,02 __
Ludwigia leptocarpa(Nutt.) Hara 61,72 ± 22,27 0,15 ± 0,05 0,67
Neptunia plena(L.) Benth. 98,05 ± 12,87 7,02 ± 0,59 0,42
Nymphaea amazonumMart. & Zucc. ssp.amazonum 1993,33 ± 1117,21 0,22 ± 0,03 0,03
Nymphaea pulchellaDC. 8060,00 ± 4790,00 0,80 ± 0,34 0,14
Paullinia cururuL. 208,32 ± 51,08 49,60 ± 11,89 0,92
Pistia stratiotesL. 35,31 ± 12,20 1,17 ± 0,19 0,15
Pithecellobium lanceolatum(Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth. 4323,27 ± 1531,33 257,12 ± 96,88 1,66
Rosenbergiodendron formosum(Jacq.) Fagerl. var.formosum 758,12 ± 223,75 8,87 ± 2,08 3,60
Ruprechtia ramiflora(Jacq.) C.A. Mey. ND ND __
Senna bicapsularis(L.) Roxb. 1793,34 ± 640,50 14,98 ± 2,84 1,50
Sesbania exasperataH.B.K. 191,49 ± 52,49 4,25 ± 0,53 0,80
Spilanthes urensJacq. 0,39 ± 0,12 0,17 ± 0,06 1,29
Tillandsia flexuosaSw. 185,09 ± 79,74 0,91 ± 0,28 1,26

Referencias . DE = desviación estándar, ND= no disponible

.


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