Secuencia de condrificación y osificación postembrionaria en Physalaemus biligonigerus (Anura: Leptodactylidae)

Victor Hugo Zaracho; Ornella Sofía Stechina

doi:10.30972/fac.3619117

Autores/as

Victor Hugo Zaracho Laboratorio de Herpetología de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura (Universidad Nacional del Nordeste). Corrientes, Argentina https://orcid.org/0000-0002-0790-2432
Ornella Sofía Stechina Laboratorio de Biología Molecular (Instituto de Medicina Regional, Universidad Nacional del Nordeste) Resistencia, Argentina. https://orcid.org/0000-0003-1624-4969

DOI:

https://doi.org/10.30972/fac.3619117

Palabras clave:

Ontogenia, Larvas, Cráneo, Postcráneo

Resumen

Los caracteres larvales, en especial los osteológicos, son una fuente valiosa para estudios taxonómicos, filogenéticos, y comparativos en anuros. Aunque la ontogenia postembrionaria es aún poco explorada, los enfoques evo-devo muestran que las trayectorias de desarrollo revelan mecanismos de diversificación biológica, con la heterocronía como proceso central. En este sentido, las secuencias de condrificación y osificación de anuros puede contribuir a identificar desplazamientos temporales y patrones evolutivos. Aquí describimos la secuencia postembrionaria de condrificación y osificación de Physalaemus biligonigerus, en comparación con otros Leptodactylidae. Se analizaron larvas entre los estadios 26-46 de Gosner, diafanizadas y teñidas diferencialmente para huesos y cartílagos. En P. biligonigerus, los primeros huesos en osificarse son el frontoparietal, el paraesfenoides y los exoccipitales. En el esqueleto postcraneal, la osificación se inicia con los huesos largos, siendo las falanges los últimos en osificarse. Hacia el estadio 46 la supraescápula, el procoracoides, el epiesternón, el xifiesternón, los carpales, el extremo distal del ilion, gran parte del isquion, el pubis, y los tarsales permanecen cartilaginosos. Si bien el patrón de condrificación y osificación de P. biligonigerus es similar al de otros Leptodactylidae, presenta particularidades en el tiempo de aparición y en el grado de desarrollo de diversos elementos craneales y postcraneales. Las diferencias con especies cercanas evidencian la diversidad de trayectorias ontogenéticas dentro del clado, y resaltan la necesidad de comparar secuencias de diferenciación, un enfoque que permite evaluar el orden relativo de aparición de estructuras sin depender de estadios susceptibles a variación heterocrónica. Desde una perspectiva evo‑devo, los desplazamientos temporales observados reflejan procesos heterocrónicos que modulan la maduración de distintos módulos esqueléticos y contribuyen a la diversidad morfológica dentro del clado. En conjunto, los patrones documentados para P. biligonigerus podrían constituir una base comparativa sólida para futuros estudios sobre heterocronía, evolución morfológica y relaciones filogenéticas en anuros.

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Citas

Arenas-Rodríguez, A., Rubiano Vargas, J. F., & Hoyos, J. M. (2018). Comparative description and ossification patterns of Dendropsophus labialis (Peters, 1863) and Scinax ruber (Laurenti, 1758) (Anura: Hylidae). PeerJ, 6, e4525.

Banbury, B., & Maglia, A. M. (2006). Skeletal development of the Mexican spadefoot, Spea multiplicata (Anura: Pelobatidae). Journal of Morphology, 267(7), 803-821.

de Sá, R. O. (1988). Chondrocranium and ossification sequence of Hyla lanciformis. Journal of Morphology, 195, 345-355.

de Sá, R. O., & Hill, S. (1998). Chondrocranial anatomy and skeletogenesis in Dendrobates auratus. Journal of Herpetology, 32 (2), 205–210.

de Sá, R. O., & Lavilla, E. O. (1996). Características de la osificación craneal en Phyllomedusa boliviana (Anura: Hylidae). Cuadernos de Herpetología, 9, 69-73.

de Sá, R. O., & Trueb, L. (1991). Osteology, skeletal development, and chondrocranial structure of Hamptophryne boliviana (Anura: Microhylidae). Journal of Morphology, 209, 311-330.

Fabrezi, M., Quinzio, S.I., Cruz, J. C., Chuliver Pereyra, M., Manzano, A., Abdala, V., Ponssa, M. L., Prieto, Y., & Goldberg, J. (2017b). Forma, tamaño y tiempo en la ontogenia de Anfibios y Reptiles. Cuadernos de Herpetología, 31(2), 103-126.

Fabrezi, M., Goldberg, J., & Pereyra, M. C. (2017a). Morphological variation in anuran limbs: Constraints and novelties. Journal of Experimental Zoology Part B: Molecular and Developmental Evolution, 328(6), 546–574.

Fabrezi, M., & Barg, M. (2001). Patterns of carpal development among anuran amphibians. Journal of Morphology, 249, 210-220.

Fabrezi, M., & Goldberg, J. (2009). Heterochrony during skeletal development of Pseudis platensis (Anura: Hylidae) and the early offset of skeleton development and growth. Journal of Morphology, 270, 205-220.

Fabrezi, M., & Lavilla, E. O. (1993). Anatomía del chondrocráneo en larvas de tres especies de Telmatobius del grupo meridional (Anura: Leptodactylidae). Physis, 48, 39–46.

Fabrezi, M., & Vera, R. (1997). Caracterización morfológica de larvas de anuros del noroeste argentino. Cuadernos de Herpetología, 11, 37–49.

Fabrezi, M. (2011). Heterochrony in growth and development in anurans from the Chaco of South America. Evolutionary Biology, 38, 390-411.

Fabrezi, M. (2012). Heterocronía y variación morfológica en anuros. Cuadernos de Herpetología, 26, 29-47.

Fabrezi, M. (2001). A survey of prepollex and prehallux variation in anuran limbs. Zoological Journal of the Linnean Society, 131, 722–748.

Fabrezi, M., & Cruz, J. C. (2025). A comparative approach to the microstructure in the carpus and tarsus in anurans. Development, Growth & Differentiation, 67(2), 55–74.

Freemann, J., & de Sá, R. O. (1995). Chondrocranial morphology and ossification sequences of two species of Smilisca. University of Kansas Publications, Museum of Natural History, 17, 281–375.

Frost, D. R. (2025). Amphibian species of the world: An online reference (Version 5.5, January 31, 2025). American Museum of Natural History, New York, NY, USA. Retrieved from http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/

Goldberg, J., & Fabrezi, M. (2008). Development and variation of the anuran webbed feet (Amphibia, Anura). Zoological Journal of the Linnean Society, 152, 39–58.

Gómez, R. O., Regueira, E., O’Donohoe, M. E. A., & Hermida, G. N. (2017). Delayed osteogenesis and calcification in a large true toad with a comparative survey of the timing of skeletal ossification in anurans. Zoologischer Anzeiger, 267, 101–110.

Gosner, K. L. (1960). A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16, 183–190.

Haas, A. (1999). Larval and metamorphic development in the fast-developing frog Pyxicephalus adspersus (Anura: Ranidae). Zoomorphology, 119, 23–35.

Haas, A. (2003). Phylogeny of frogs as inferred from primarily larval characters (Amphibia: Anura). Cladistics, 19, 23–89.

Hall, J. A., & Larsen, J. H., Jr. (1998). Postembryonic ontogeny of the spadefoot toad, Scaphiopus intermontanus (Anura: Pelobatidae): Skeletal morphology. Journal of Morphology, 238(2), 179–244.

Hall, B. K. (2012). Evolutionary developmental biology (Evo-Devo): Past, present, and future. Evolution: Education and Outreach, 5(2), 184–193.

Hanken, J., & Hall, B. K. (1988). Skull development during anuran metamorphosis: I. Early development of the first three bones to form—the exoccipital, parasphenoid, and frontoparietal. Journal of Morphology, 195(3), 247–256.

Hanken, J., & Hall, B. K. (1988). Skull development during anuran metamorphosis. I. Early development of the first three bones to form: The exoccipital, the parasphenoid, and the frontoparietal. Journal of Morphology, 195, 247–256.

Kerney, R., Meegaskumbura, M., Manamendra-Arachchi, K., & Hanken, J. (2007). Cranial ontogeny in Philautus silus (Anura: Ranidae: Rhacophorinae) reveals few similarities with other direct-developing anurans. Journal of Morphology, 268, 715–725. [URL]>

Klingenberg, C. P. (2010). Evolution and development of shape: Integrating quantitative approaches. Nature Reviews Genetics, 11(9), 623–635.

Kovalenko, E. E., & Kruzhkova, I. U. (2013). Individual variation in the development of the common toad, Bufo bufo (Anura, Bufonidae): 2. Diagnostic characters of the axial skeleton. Ontogenez, 44(4), 249–264.

Kuratani, S. (2009). Modularity, comparative embryology and evo-devo: Developmental dissection of evolving body plans. Developmental Biology, 332(1), 61–69.

Larson, P., & de Sá, R. O. (1998). Chondrocranial morphology of Leptodactylus larvae (Leptodactylidae: Leptodactylinae): Its utility in phylogenetic reconstruction. Journal of Morphology, 238, 287–305.

Lavilla, E. O., & Fabrezi, M. (1987). Anatomía de larvas de Hyla pulchella andina (Anura: Hylidae). Physis, 45, 77–82.

Lourenço, L.B., Targueta, C.P., Baldo, D., Nascimento, J., Garcia, P.C., Andrade, G.V., Haddad, C.F., & Recco‐Pimentel, S.M. (2015). Phylogeny of frogs from the genus Physalaemus (Anura, Leptodactylidae) inferred from mitochondrial and nuclear gene sequences. Molecular phylogenetics and evolution, 92, 204–216.

Maglia, A. M., Pugener, L. A., & Trueb, L. (2001). Comparative development of anurans: Using phylogeny to understand ontogeny. American Zoologist, 41, 538–551.

Maglia, A. M., & Pugener, L. A. (1998). Skeletal development and adult osteology of Bombina orientalis (Anura: Bombinatoridae). Herpetologica, 54, 344–363.

Manzano, A., Abdala, V., Ponssa, M.L., & Soliz, M. (2013). Ontogeny and tissue differentiation of the pelvic girdle and hind limbs of anurans. Acta Zoologica (Stockholm) 94, 420–436.

Moore, M. K., & Townsend, V. (2003). Intraspecific variation in cranial ossification in the tailed frog, Ascaphus truei. Journal of Herpetology, 37, 714–717.

Müller, G. B. (2007). Evo–devo: Extending the evolutionary synthesis. Nature Reviews Genetics, 8(12), 943–949.

Perotti, M. G. (2001). Skeletal development of Leptodactylus chaquensis (Anura: Leptodactylidae). Herpetologica, 57, 318–335.

Púgener, L. A., & Maglia, A. M. (1997). Osteology and skeletal development of Discoglossus sardus (Anura: Discoglossidae). Journal of Morphology, 233, 267–286.

Rôcek, Z., Böttcher, R., & Wassersug, R. J. (2006). Gigantism in the tadpoles of the Neogene frog Paleobatrachus. Paleobiology, 32(4), 666–675.

Senevirathne, G., Kerney, R., & Meegaskumbura, M. (2017). Comparative postembryonic skeletal ontogeny in two sister lineages of Old World tree frogs (Rhacophoridae: Taruga, Polypedates). PLoS ONE, 12(1), e0167939.

Sheil, C. A., & Alamillo, H. (2005). Osteology and skeletal development of Phyllomedusa vaillanti (Anura: Hylidae: Phyllomedusinae) and a comparison of this arboreal species with a terrestrial member of the genus. Journal of Morphology, 265(3), 343–368.

Sheil, C. A. (1999). Osteology and skeletal development of Pyxicephalus adspersus (Anura: Ranidae: Raninae). Journal of Morphology, 240, 49–75.

Smith, K. K. (2003). Time’s arrow: Heterochrony and the evolution of development. International Journal of Developmental Biology, 47, 613–621.

Stokely, P. S., & List, J. C. (1954). The progress of ossification in the skull of the cricketfrog Pseudacris nigrita triseriata. Copeia, 1954, 211–217.

Talavera, R. R. (1985). Notas sobre la ontogenia de las especializaciones locomotoras del tarso de Pelodytes punctatus (Anura). Butlletí de la Societat Catalana d’Ictiologia i Herpetologia, 10, 27–31.

Trueb, L., Púgener, L. A., & Maglia, A. M. (2000), Ontogeny of the bizarre: an osteological description of Pipa pipa (Anura: Pipidae), with an account of skeletal development in the species. Journal of Morphology, 243: 75-104.

Trueb, L., & Alberch, P. (1985). Miniaturization and the anuran skull: A case study of heterochrony. In H. R. Duncker y G. Fleischer (Eds.), Vertebrate Morphology. Fortschritte der Zoologie (Vol. 30, pp. 113–121). Stuttgart, NY: Gustav Fischer Verlag.

Trueb, L., & Hanken, J. (1992). Skeletal development in Xenopus laevis (Anura: Pipidae). Journal of Morphology, 214(1), 1–41.

Trueb, L. (1985). A summary of osteocranial development in anurans with notes on the sequence of cranial ossification in Rhinophrynus dorsalis (Anura: Pipoidea: Rhynophrynidae). South African Journal of Science, 81, 181–185.

Trueb, L. (1992). Patterns of cranial diversity among the Lissamphibia. In J. Hanken y B. K. Hall (Eds.), The vertebrate skull: Patterns of structural and systematic diversity. Vol. I: Structural and systematic diversity (pp. 255–343). University of Chicago Press.

Vera Candioti, M. F., Úbeda, C., & Lavilla, E. O. (2005). Morphology and metamorphosis of Eupsophus calcaratus tadpoles (Anura: Leptodactylidae). Journal of Morphology, 264, 161–177.

Vera, M. C., & Ponssa, M. L. (2013). Skeletogenesis in anurans: Cranial and postcranial development in metamorphic and postmetamorphic stages of Leptodactylus bufonius (Anura: Leptodactylidae). Acta Zoologica (Stockholm), 95, 44–62.

Wassersug, R. J., & Hoff, K. (1982). Developmental changes in the orientation of the anuran jaw suspension: A preliminary exploration into the evolution of anuran metamorphosis. Evolutionary Biology, 15, 223–246.

Wassersug, R. L. (1976). A procedure for differential staining of cartilage and bone in whole formalin fixed vertebrates. Stain Technology, 51, 131–134.

Wiens, J. J. (1989). Ontogeny of the skeleton of Spea bombifrons (Anura: Pelobatidae). Journal of Morphology, 202, 29-51.

Wild, E. R. (1999). Description of the chondrocranium and osteogenesis of the Chacoan burrowing frog (Anura: Leptodactylidae). Journal of Morphology, 242(3), 229–246.

Wild, E. R. (1997). Description of the adult skeleton and developmental osteology of the hyperossified horned frog, Ceratophrys cornuta (Anura: Leptodactylidae). Journal of Morphology, 232(2), 169–206.

Yıldırım, E., & Kaya, U. (2016). Development of the limb skeleton of Bufotes variabilis (Anura: Bufonidae) and comparison with other bufonids. Russian Journal of Herpetology, 23, 215–223.