Histología ovárica y desarrollo folicular de la serpiente Amerotyphlops Brongersmianus (Scolecophidia: Typhlopidae)

Autores/as

  • María Teresa Sandoval Laboratorio de Herpetología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Universidad Nacional del Nordeste, Av. Libertad 5470, Argentina. https://orcid.org/0000-0003-1682-2255
  • José Augusto Ruiz García Laboratorio de Herpetología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Universidad Nacional del Nordeste, Av. Libertad 5470, Argentina. https://orcid.org/0009-0006-6730-2582
  • Blanca Beatriz Álvarez Laboratorio de Herpetología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Universidad Nacional del Nordeste, Av. Libertad 5470, Argentina.

DOI:

https://doi.org/10.30972/fac.3417408

Palabras clave:

Desarrollo folicular, Ovario, Ovogénesis, Atresia folicular, Squamata

Resumen

El ovario es una estructura muy dinámica la cual se modifica estacionalmente a lo largo del ciclo reproductor de las hembras. El desarrollo folicular se produce en dos etapas: previtelogénica y vitelogénica donde ocurren importantes cambios en la estructura de los ovocitos, así como también del epitelio folicular. El conocimiento de estos eventos es fundamental para interpretar las características reproductoras de una especie. Basado en ejemplares pertenecientes a una Colección Herpetológica, en este trabajo se describió la morfología ovárica y folicular de hembras juveniles y adultas de la serpiente Amerotyphlops brongersmianus (Scolecophidia: Typhlopidae), una especie con hábitos semifosoriales, común en el nordeste de Argentina. Los ovarios de las hembras juveniles presentaron nidos germinales con ovogonias y ovocitos en folículos en estadios iniciales de la previtelogénesis. Los ovarios de las hembras adultas presentaron folículos es diferentes estadios de la previtelógenesis y vitelogénesis, nidos germinales y folículos en proceso de atresia. Este trabajo representa la primera contribución al conocimiento de la morfología ovárica de A. brongersmianus y pone de manifiesto un patrón morfológico similar al de otras especies estudiadas del Orden Squamata.

Citas

Aerts, J.M.J., y P.E.J Bols. 2010. Ovarian follicular dynamics: a review with emphasis on the bovine species. Part I: Folliculogenesis and pre‐antral follicle development. Reproduction in domestic animals 45(1):171-179. https://doi.org/10.1111/j.1439-0531.2008.01302.x

Alvarez, B.B., J.A. Céspedez, M.L. Lions, A. Hernando y R. Aguirre. 1996. Herpetofauna de las provincias de Corrientes, Chaco y Formosa (Argentina). Facena 12:119-134.

Arrieta, M.B., M.T. Sandoval y B.B. Alvarez 2017. Estructura ovárica y dinámica folicular de Liolaemus azarai (Squamata: Liolaemidae). Caldasia 39(2):247-259. https://doi.org/10.15446/caldasia.v39n2.64967

Ávila, R.W., V.L. Ferreira, y V.B. Souza. 2006. Biology of the blindsnake Typhlops brongersmianus (Typhlopidae) in a semideciduous forest from central Brazil. The Herpetological Journal 16(4), 403-405.

Cacciali, P. (2009). Guía para la identificación de 60 Serpientes de Paraguay. Asociación Guyra Paraguay. Asunción, Paraguay.

Delssin, A.R., M.T. Sandoval, M.A. Ortiz y B.B. Alvarez. 2019. Development and differentiation of the reproductive system of Tropidurus catalanensis (Squamata: Tropiduridae). Journal of Morphology 280(2):244-258. https://doi.org/10.1002/jmor.20940

Dixon, J.R. y F.S. Hendricks.1979. The wormsnakes (family Typhlopidae) of the Neotropics, exclusive of the Antilles. Zoologische Verhandelingen 173(1):3-39.

Fearn, S. y D.F. Trembath. 2009. Body size, food habits, reproduction and growth in a population of black whip snakes (Demansia vestigiata) (Serpentes: Elapidae) in tropical Australia. Australian Journal of Zoology 57(1):49-54. https://doi.org/10.1071/ZO08078

Flemming, A.F. 1994. Male and female reproductive cycles of the viviparous lizard, Mabuya capensis (Sauria: Scincidae) from South Africa. Journal of Herpetology 28(3):334-341. https://doi.org/10.2307/1564532

Fox, W. y H.C. Dessauer. 1962. The single right oviduct and other urogenital structures of female Typhlops and Leptotyphlops. Copeia 1962(3):590-597.

Fox, W. 1965. A comparison of the male urogenital systems of blind snakes, Leptotyphlopidae and Typhlopidae. Herpetologica, 21(4):241-256.

Giraudo, A.R., y G.J. Scrocchi. 2002. Argentinian snakes: an annotated checklist. Smithsonian Herpetological Information Service Nº 132.

Giraudo, A.R., V. Arzamendia, G.P. Bellini, C.A. Bessa, C.C Calamante, G. Cardozo, y J.D. Williams. 2012. Categorización del estado de conservación de las Serpientes de la República Argentina. Cuadernos de Herpetología 26:303-326.

Goldberg, S.R. 2001. Reproduction in the Night Snake, Hypsiglena torquata (Serpentes; Colubridae) from Arizona. Texas Journal of Science 53(2):107-114.

Goldberg, S.R. 2002. Reproduction in the coachwhip, Masticophis flagellum (Serpentes: Colubridae), from Arizona. Texas Journal of Science 54(2):143-150.

Goldberg, S.R. 2017. Reproduction in the Texas Brown Snake, Storeria dekayi texana (Serpentes, Colubridae) from Oklahoma. Sonoran Herpetologist 30(2):36-38.

Goldberg, S.R. y C.R. Mahrdt. 2011. Reproduction in the Great Basin Collared Lizard, Crotaphytus bicinctores (Squamata: Crotaphytidae). Bulletin, Southern California Academy of Sciences 110(3):189-192. https://doi.org/10.3160/0038-3872-110.3.189

Gómez, D. y M.P. Ramírez-Pinilla 2004. Ovarian histology of the placentotrophic Mabuya mabouya (Squamata, Scincidae). Journal of Morphology 259(1):90-105. https://doi.org/10.1002/jmor.10170

Gorman, G.C. y P. Licht, 1974. Seasonality in ovarian cycles among tropical Anolis lizards. Ecology 55(2):360-369. https://doi.org/10.2307/1935223

Guraya, S.S. 1965. A histochemical study of follicular atresia in the snake ovary. Journal of Morphology 117(2):151-169. https://doi.org/10.1002/jmor.1051170203

Guillette Jr, L.J. y R.E. Jones. 1985. Ovarian, oviductal, and placental morphology of the reproductively bimodal lizard, Sceloporus aeneus. Journal of Morphology 184(1):85-98 https://doi.org/10.1002/jmor.1051840109

Guraya, S.S. 1989. Follicular atresia. En: Bradshaw S.D., W. Burggren, H.C. Heller, S. Ishii, H. Langer, D.J. Randall & G. Neuweiler (Eds.), Ovarian follicles in reptiles and birds. pp. 201–238. Springer-Verlag. Berlin, Germany.

Guraya, S.S. 2013. Ovarian follicles in reptiles and birds (Vol. 24). Springer Science & Business Media.

Hernández-Franyutti, A., M.C. Uribe Aranzábal y L.J. Guillette Jr. 2005. Oogenesis in the viviparous matrotrophic lizard Mabuya brachypoda. Journal of Morphology 265(2):152-164. https://doi.org/10.1002/jmor.10830

Hubert, J. 1976. Ultrastructural study of the piriform cells of the ovarian follicle in 5 reptiles. Archives D'anatomie Microscopique et de Morphologie Experimentale 65(1):47-58.

Johnson, A.L. y D.C. Woods. 2007. Ovarian dynamics and follicle development. En: Jamieson B.G.M (ed.), Reproductive Biology and Phylogeny of Birds. pp. 243-277. CRC Press. Boca Raton, Florida.

Jones, S.M. 2011. Hormonal regulation of ovarian function in reptiles. En: Norris D.O. & K.H. Lopez (eds.), Hormones and Reproduction of Vertebrates. pp. 89-115. Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374930-7.10004-4

Khouri, R.S., S. M. Almeida-Santos y D.S. Fernandes. 2020. Anatomy of the reproductive system of a population of Amerotyphlops brongersmianus from southeastern Brazil (Serpentes: Scolecophidia). The Anatomical Record 303(9):2485-2496. https://doi.org/10.1002/ar.24382

Kobayashi, S. 2015. Choose delicately and reuse adequately: the newly revealed process of autophagy. Biological and Pharmaceutical Bulletin 38(8):1098-1103. https://doi.org/10.1248/bpb.b15-00096

Lance, V. y B. Lofts. 1978. Studies on the annual reproductive cycle of the female cobra, Naja naja. IV. Ovarian histology. Journal of Morphology 157(2): 161-179. https://doi.org/10.1002/jmor.1051570205

Leyton, V. y J. Valencia. 1992. Follicular population dynamics: its relation to clutch and litter size in Chilean Liolaemus lizards. En: Hamlett W.C. (ed.), Reproductive biology of South American vertebrates. pp. 123-134. Springer, New York, NY.

Lozano, A., A. Ramírez-Bautista y Uribe Aranzábal, M.C. 2014. Oogenesis and ovarian histology in two populations of the viviparous lizard Sceloporus grammicus (Squamata: Phrynosomatidae) from the central Mexican Plateau. Journal of Morphology 275(8):949-960. https://doi.org/10.1002/jmor.20275

Manes, M.E., T. Noriega, F. Campos Casal y S. Apichela. 2007. Ovarian changes during the reproductive cycle of the Tupinambis merianae lizard raised in a temperate environment. Cuadernos de Herpetología, 21(1): 21-29. http://sedici.unlp.edu.ar/handle/10915/6445

Monteiro, C., C.E. Montgomery, F. Spina, R.J. Sawaya y M. Martins. 2006. Feeding, reproduction, and morphology of Bothrops mattogrossensis (Serpentes, Viperidae, Crotalinae) in the Brazilian Pantanal. Journal of Herpetology 40(3): 408-413. https://doi.org/10.1670/0022-1511(2006)40[408:FRAMOB]2.0.CO;2

Moodley, G K. y J. H. Van Wyk. 2007. Folliculogenesis and ovarian histology of the oviparous gecko, Hemidactylus mabouia (Sauria: Gekkonidae). African Journal of Herpetology 56(2):115-135. https://doi.org/10.108

/21564574.2007.9635558

Pérez, K.V. y A.C. Sanz-Ochotorena. 2016. Dinámica estacional de la morfología ovárica y de los cuerpos grasos del lagarto invasor Hemidactylus mabouia (Sauria: Gekkonidae) en La Habana, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 5(1):43-65.

Radder, R. y R. Shine. 2007. Germinal bed condition in a polyautochronic single-clutched lizard, Bassiana duperreyi (Scincidae). Amphibia-Reptilia 28(1):159–162.

Ramírez-Pinilla M.P. 1991a. Estudio histológico de los tractos reproductivos y actividad cíclica anual reproductiva de machos y hembras de dos especies del género Liolaemus (Reptilia: Sauria: Iguanidae). Tesis Doctoral. Universidad Nacional de Tucumán. Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo.

Ramírez-Pinilla, M.P. 1991b. Reproductive and fat body cycle of the lizard Liolaemus wiegmanni. Amphibia-Reptilia 12(2):195-202.

Ramirez-Pinilla, M.P. 1995. Reproductive and fat body cycles of the oviparous lizard Liolaemus bitaeniatus (Sauria: Tropiduridae). Journal of Herpetology 29(2):256-260. https://doi.org/10.2307/1564562

Ramírez-Pinilla, M.P., G. Romero de Pérez y C. Alvarado-Ramírez. 2015. Oogenesis and the ovarian cycle. En: Rheubert, J., D.S. Siegel & S.E. Trauth (Eds.). Reproductive Biology and Phylogeny of Lizards and Tuatara. pp. 213-231. CRC Press (Francis & Taylor Group).

Rebelato, M.M., G.M. Pontes y A.M. Tozetti. 2016. Reproductive biology of Thamnodynastes hypoconia (Serpentes: Dipsadidae) in Brazilian subtemperate wetlands. Anais da Academia Brasileira de Ciências 88:1699-1709. https://doi.org/10.1590/0001-3765201620140569

Robb, J. 1960. The internal anatomy of Typhlops schneider (Reptilia). Australian Journal of Zoology 8(2):181-216.

Rocha, C.F.D. 1992. Reproductive and fat body cycles of the tropical sand lizard (Liolaemus lutzae) of southeastern Brazil. Journal of Herpetology 26(1):17-23. https://doi.org/10.2307/1565016

Rodríguez-Gómez, Y., A. Sanz-Ochotorena, J. Torres-López, R. Lara-Martínez y M.D.L. Segura-Valdés. 2017. Foliculogénesis en seis especies de lagartos y serpientes del Orden Squamata (Reptilia). Acta Microscopica 27(3):182-188.

Santos, H.S., J. Santos, M.H. Matos, N.B. Silva, E.M. Freire y L.B. Ribeiro. 2015. Ovarian follicular cycle of Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata: Tropiduridae) in a semiarid region of Brazil. Zoologia (Curitiba) 32: 86-92. https://doi.org/10.1590/S1984-46702015000100014

Sanz-Ochotorena, A. y M.C. Uribe Aranzábal. 1999. Ciclo gonadal y de los cuerpos grasos de Anolis sagrei (Sauria: Iguanidae) en ciudad de La Habana, Cuba. Biología 13:26-30.

Sanz-Ochotorena, A., M.C. Uribe Aranzábal, R.M Coro Antich y F. Torres. 2000. Ciclo reproductivo de Anolis porcatus (Sauria: Polychrotidae) en ciudad de La Habana, Cuba. Biología 14(2):114-120.

Sanz-Ochotorena, A., M.C. Uribe Aranzábal y L.J. Guillette, 2005. Seasonal gametogenic cycles in a Cuban tropical lizard, Anolis porcatus. Journal of Herpetology 39(3):443-454. https://doi.org/10.1670/160-03A.1

Sanz-Ochotorena, A.C., Y. Rodríguez Gómez, M.D.L. Segura Valdéz y L.F. Jiménez García. 2021. Aportes al conocimiento de la morfología microscópica de las gónadas de anfibios y reptiles cubanos. Anales de la Academia de Ciencias de Cuba 11(3):e1043

Schneider, C.A., W.S Rasband y K.W. Eliceiri. 2012. NIH Image to ImageJ: 25 years of image analysis. Nature Methods 9(7):671–675. doi:10.1038/nmeth.2089

Shanbhag, B.A.y B.K. Prasad. 1993. Follicular dynamics and germinal bed activity during the annual ovarian cycle of the lizard, Calotes versicolor. Journal of Morphology 216(1):1-7. https://doi.org/10.1002/jmor.1052160102

Uribe Aranzábal, M.D.C., M.E.M. Omana, J.G. Quintero y L.J. Guillette Jr. 1995. Seasonal variation in ovarian histology of the viviparous lizard Sceloporus torquatus torquatus. Journal of Morphology 226(1):103-119. https://doi.org/10.1002/jmor.1052260107

Uribe Aranzábal, M.D.C & L.J. Guillette Jr. 1996. Ovarian folliculogenesis in the oviparous Mexican lizard Ctenosaura pectinata. Journal of Morphology 230(1): 99-112. https://doi.org/10.1002/ar.24382

Uribe Aranzábal M.C. 2002. Aparato reproductor femenino. En: Estrada Flores E. & Uribe Aranzábal M.C. (comp). Atlas de Histología de los vertebrados. pp. 149-171. Universidad Nacional Autónoma de México.

Uribe Aranzábal, M.C., G. De la Rosa Cruz, A. García Alarcón, S. M. Guerrero-Estévez y M. Aguilar Morales 2006. Características histológicas de los estadios de atresia de folículos ováricos en dos especies de teleósteos vivíparos: llyodon whitei (Meek, 1904) y Goodea atripinnis (Jordan, 1880) (Goodeidae). Hidrobiológica 16(1):67-73.

García Valdez, M.V., S. Chamut, G.V. Jaen, O. Arce, y M. Manes. 2011. Dynamics of ovarian follicles in Tupinambis merianae lizards. Acta Herpetologica 6(2):303-313. https://doi.org/10.13128/Acta_Herpetol-9341

Varma, S.K. 1970. Morphology of ovarian changes in the garden lizard, Calotes versicolor. Journal of Morpholog, 131(2):195-209. https://doi.org/10.1002/jmor.1051310206

Vieira, S., G.R., de Pérez y M.P. Ramírez-Pinilla. 2010. Ultrastructure of the ovarian follicles in the placentotrophic Andean lizard of the genus Mabuya (Squamata: Scincidae). Journal of Morphology 271(6):738-749. https://doi.org/10.1002/jmor.10830

Zhou, J., X. Peng y S. Mei. 2019. Autophagy in ovarian follicular development and atresia. International Journal of Biological Science 15(4):726-737. 10.7150/ijbs.30369

Descargas

Publicado

31-05-2024

Cómo citar

Sandoval, M. T., Ruiz García, J. A., & Álvarez, B. B. (2024). Histología ovárica y desarrollo folicular de la serpiente Amerotyphlops Brongersmianus (Scolecophidia: Typhlopidae). FACENA, 34(1), 15–36. https://doi.org/10.30972/fac.3417408

Número

Sección

Artículos Científicos