Piroplasmosis equina: Epidemiología molecular de Theileria equi y  Babesia caballi en caballos de trabajo de Gobernador Virasoro, Corrientes, Argentina

Daniel Francisco Benítez; Sabrina Ganzinelli; Sergio Lobayan; Leonhard Schnittger; Javier Hernán Schapiro

doi:10.30972/vet.3719058

Autores

Daniel Francisco Benítez EEA INTA Mercedes, Corrientes, Argentina. https://orcid.org/0000-0002-3379-4332
Sabrina Ganzinelli Instituto de Patobiología Veterinaria (IPVET), Unidad de Doble Dependencia, Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Hurlingham B1686, Argentina. https://orcid.org/0000-0002-9889-6698
Sergio Lobayan Instituto de Investigación en Veterinaria, Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Universidad del Salvador, Buenos Aires, Argentina. https://orcid.org/0009-0009-6208-8136
Leonhard Schnittger Instituto de Patobiología Veterinaria (IPVET), Unidad de Doble Dependencia, Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Hurlingham B1686, Argentina. https://orcid.org/0000-0003-3484-5370
Javier Hernán Schapiro Instituto de Patobiología Veterinaria (IPVET), Unidad de Doble Dependencia, Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Hurlingham B1686, Argentina. Instituto de Investigación en Veterinaria, Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Universidad del Salvador, Buenos Aires, Argentina. https://orcid.org/0009-0007-7103-2105

DOI:

https://doi.org/10.30972/vet.3719058

Palavras-chave:

piroplásmidos, hemoparásitos, PCR, parasitemia, theileriosis equina, babesiosis equina

Resumo

La piroplasmosis equina (PE) es una enfermedad parasitaria causada por Theileria equi y Babesia caballi, protozoos intraeritrocíticos transmitidos principalmente por garrapatas. En Argentina, la PE es endémica en el noreste, causando un impacto sanitario y económico negativo en la producción equina. No obstante, los animales infectados generalmente se presentan como portadores asintomáticos. En este trabajo, se estudió la tasa de infección por T. equi y B. caballi en caballos de trabajo (n = 98). Para ello, se realizaron frotis de sangre y PCR para detectar cada patógeno. De los equinos estudiados, no se encontraron parásitos en ninguno de los frotis analizados. Sin embargo, 52 animales resultaron positivos para T. equi (53,1%) mediante PCR. Los animales se clasificaron en tres categorías etarias y se encontró que la tasa de infección fue del 55,6% (15 de 27 caballos) en caballos de 1 a 3 años, del 55,4% (31 de 56 caballos) en animales de 4 a 10 años y del 40% (6 de 15 caballos) en animales mayores de 10 años. Notablemente, las tasas de infección fueron estadísticamente similares en las tres categorías estudiadas (p = 0,55). Como los animales de mayor edad estuvieron expuestos a las garrapatas durante un tiempo superior, cabría esperar un incremento en la tasa de infección en los grupos con aminales longevos. Asimismo, no se observó una diferencia significativa entre la tasa de infección y el sexo de los animales (p = 0,46). Por otra parte, no se han detectado animales positivos para B. caballi mediante PCR. El examen clínico reveló buena condición general y ausencia de ectoparásitos en los animales, con la excepción de un solo espécimen de Rhipicephalus microplus. Este estudio revela una alta frecuencia de caballos infectados con T. equi y enfatiza la importancia de implementar medidas de control y desarrollar estrategias de diagnóstico más sensibles.

Downloads

Não há dados estatísticos.

Referências

1. Ahedor B, Otgonsuren D, Zhyldyz A, Guswanto A, Ngigi NMM, Valinotti MFR, Kothalawala H, Kalaichelvan N, Silva SSP, Kothalawala H, Acosta TJ, Sivakumar T, Yokoyama N. Development and evaluation of specific polymerase chain reaction assays for detecting Theileria equi genotypes. Parasit Vectors. 2023a; 16(1): 435. DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-06045-z

2. Ahedor B, Sivakumar T, Valinotti MFR, Otgonsuren D, Yokoyama N, Acosta TJ. PCR detection of Theileria equi and Babesia caballi in apparently healthy horses in Paraguay. Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2023b; 39:100835. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2023.100835

3. Alhassan A, Pumidonming W, Okamura M, Hirata H, Battsetseg B, Fujisaki K, Yokoyama N, Igarashi I. Development of a single-round and multiplex PCR method for the simultaneous detection of Babesia caballi and Babesia equi in horse blood. Vet Parasitol. 2005; 129(1-2): 43-9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2004.12.018

4. Allsopp MT, Lewis BD, Penzhorn BL. Molecular evidence for transplacental transmission of Theileria equi from carrier mares to their apparently healthy foals. Vet Parasitol. 2007; 148: 130-136. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.05.017

5. Alvarez JA, Rojas C, Figueroa JV. Diagnostic tools for the identification of Babesia sp. in persistently infected cattle. Pathogens. 2019; 8(3): 143. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens8030143

6. Asenzo G, Wilkowsky S, Barrandeguy M, Mesplet M, Benitez D, Florin-Christensen M. Development of an indirect ELISA for the diagnosis of equine piroplasmosis. Ann N Y Acad Sci. 2008; 1149: 235-238. DOI: https://doi.org/10.1196/annals.1428.029

7. Barrandeguy M, Ivanissevich A, Malacari D, Lobayan SI, Stempler A, Castillo P, Zabal O, Pinto Herrera M, Cabaña N, Sadycz E, Schneider L, Pajuelo R. Desarrollo de reactivos para el diagnóstico de Piroplasmosis equina por inmunofluorescencia. An. de Inv. (USAL) (6) 2019; https://p3.usal.edu.ar/index.php/anuarioinvestigacion/article/view/4925.

8. Bashiruddin JB, Cammà C, Rebêlo E. Molecular detection of Babesia equi and Babesia caballi in horse blood by PCR amplification of part of the 16S rRNA gene. Vet Parasitol. 1999; 84(1-2): 75-83. DOI: https://doi.org/10.1016/S0304-4017(99)00049-7

9. Battsetseg B, Lucero S, Xuan X, Claveria FG, Inoue N, Alhassan A, Kanno T, Igarashi I, Nagasawa H, Mikami T, Fujisaki K. Detection of natural infection of Boophilus microplus with Babesia equi and Babesia caballi in Brazilian horses using nested polymerase chain reaction. Vet Parasitol. 2002; 107(4): 351-7. DOI: https://doi.org/10.1016/S0304-4017(02)00131-0

10. Benitez D, Mesplet M, Echaide I, Torioni de Echaide S, Schnittger L, Florin-Christensen M. Mitigated clinical disease in water buffaloes experimentally infected with Babesia bovis. Ticks Tick Borne Dis. 2018; 9(5): 1358-1363. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2018.04.012

11. Benitez-Ibalo AP, Debárbora VN, Mangold AJ, Nava S, Sebastian PS. Molecular genotyping of Theileria spp. detected in horses from Corrientes City, Argentina. Vet Res Commun. 2024; 49(1): 54. DOI: https://doi.org/10.1007/s11259-024-10618-3

12. Calder JA, Reddy GR, Chieves L, Courtney CH, Littell R, Livengood JR, Norval RA, Smith C, Dame JB. Monitoring Babesia bovis infections in cattle by using PCR-based tests. J Clin Microbiol. 1996; 34(11): 2748-55. DOI: https://doi.org/10.1128/jcm.34.11.2748-2755.1996

13. Copa GN, Flores FS, Tarragona EL, Lamattina D, Sebastian PS, Gil JF, Mangold AJ, Venzal JM, Nava S. Analysis of the tick communities associated to domestic mammals in rural areas of the Yungas montane forest from Argentina. Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2023; 39: 100850. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2023.100850

14. Ferreira EP, Vidotto O, Almeida JC, Ribeiro LP, Borges MV, Pequeno WH, Stipp DT, de Oliveira CJ, Biondo AW, Vieira TS, Vieira RF. Serological and molecular detection of Theileria equi in sport horses of northeastern Brazil. Comp Immunol Microbiol Infect Dis. 2016; 47: 72-6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cimid.2016.06.004

15. Ganzinelli S, Benitez D, Gantuya S, Guswanto A, Florin-Christensen M, Schnittger L, Igarashi I. Highly sensitive nested PCR and rapid immunochromatographic detection of Babesia bovis and Babesia bigemina infection in a cattle herd with acute clinical and fatal cases in Argentina. Transbound Emerg Dis. 2020; 67(Suppl 2): 159-164. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.13435

16. Ganzinelli S, Byaruhanga C, Primo ME, Lukanji Z, Sibeko K, Matjila T, Neves L, Benitez D, Enkhbaatar B, Nugraha AB, Igarashi I, Florin-Christensen M, Schnittger L. International interlaboratory validation of a nested PCR for molecular detection of Babesia bovis and Babesia bigemina, causative agents of bovine babesiosis. Vet Parasitol. 2022; 304: 109686. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2022.109686

17. Georges KC, Ezeokoli CD, Sparagano O, Pargass I, Campbell M, D'Abadie R, Yabsley MJ. A case of transplacental transmission of Theileria equi in a foal in Trinidad. Vet Parasitol. 2011; 175(3-4): 363-6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2010.10.019

18. Guglielmone AA, Robbins RG, Apanaskevich DA, Petney TN, Estrada-Peña A, Horak IG. The hard ticks of the world (Acari: Ixodida: Ixodidae). London, Springer. 2014; 10: 978-994. DOI: https://doi.org/10.1007/978-94-007-7497-1

19. Guidi E, Pradier S, Lebert I, Leblond, A. Piroplasmosis in an endemic area: analysis of the risk factors and their implications in the control of Theileriosis and Babesiosis in horses. Parasitol Res. 2015; 114(1): 71-83. DOI: https://doi.org/10.1007/s00436-014-4161-9

20. Nadal C, Bonnet SI, Marsot M. Eco-epidemiology of equine piroplasmosis and its associated tick vectors in Europe: A systematic literature review and a meta-analysis of prevalence. Transbound Emerg Dis. 2022; 69(5): 2474-2498. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.14261

21. Nava S, Venzal JM, Gonzáles-Acuña D, Martins TF, Guglielmone AA. Ticks of the Southern Cone of America: Diagnosis, Distribution and Hosts with Taxonomy, Ecology and Sanitary Importance. London: Elsevier, Academic Press. 2017.

22. Nava S, Morel N, Ortega Masagué MF, Rossner MV, Torrents J, Anziani OS. Epidemiología y control de la garrapata común del bovino Rhipicephalus -Boophilus-microplus en Argentina. 2024. Editorial de la Universidad Católica de Córdoba. DOI: https://doi.org/10.22529/9789876265614

23. OMSA. Manual Terrestre. Capítulo 3.6.8: Piroplasmosis equina. 2023; 1-11. Disponible en: https://www.woah.org/fileadmin/Home/esp/Health_standards/tahm/3.06.08_Piroplasmosis_equina.pdf

24. Onyiche TE, Suganuma K, Igarashi I, Yokoyama N, Xuan X, Thekisoe O. A Review on Equine Piroplasmosis: Epidemiology, Vector Ecology, Risk Factors, Host Immunity, Diagnosis and Control. Int J Environ Res Public Health. 2019; 16(10): 1736. DOI: https://doi.org/10.3390/ijerph16101736

25. Paulino P, Vitari G, Rezende A, Couto J, Antunes S, Domingos A, Peckle M, Massard C, Araújo F, Santos H. Characterization of the Rhipicephalus (Boophilus) microplus sialotranscriptome profile in response to Theileria equi infection. Pathogens. 2021; 10(2): 167. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens10020167

26. Randolph SE, Gern L, Nuttall PA. Co-feeding ticks: Epidemiological significance for tick-borne pathogen transmission. Parasitol Today. 1996; 12(12): 472-479. DOI: https://doi.org/10.1016/S0169-4758(96)10072-7

27. Ravindran R, Hembram PK, Kumar GS, Kumar KGA, Deepa CK, Varghese A. Transovarial transmission of pathogenic protozoa and rickettsial organisms in ticks. Parasitol Res. 2023; 122(3): 691-704. DOI: https://doi.org/10.1007/s00436-023-07792-9

28. Rüegg SR, Heinzmann D, Barbour AD, Torgerson PR. Estimation of the transmission dynamics of Theileria equi and Babesia caballi in horses. Parasitology. 2008; 135(5): 555-565 DOI: https://doi.org/10.1017/S0031182008004204

29. Schnittger L, Rodriguez AE, Florin-Christensen M, Morrison DA. Babesia: a world emerging. Infect Genet Evol. 2012; 12(8): 1788-809. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2012.07.004

30. Schnittger L, Ganzinelli S, Bhoora R, Omondi D, Nijhof AM, Florin-Christensen M. The Piroplasmida Babesia, Cytauxzoon, and Theileria in farm and companion animals: species compilation, molecular phylogeny, and evolutionary insights. Parasitol Res. 2022; 121(5): 1207-1245. DOI: https://doi.org/10.1007/s00436-022-07424-8

31. Scoles GA, Ueti MW. Vector ecology of equine piroplasmosis. Annu Rev Entomol. 2015; 60: 561-580. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-ento-010814-021110

32. Sebastian PS, Benitez-Ibalo AP, Flores FS, Debárbora VN, Martinez EI, Thompson C S, Mangold AJ. Molecular detection and phylogenetic characterization of Theileria equi in horses (Equus caballus) from a peri-urban area of Argentina. Ticks Tick Borne Dis. 2021; 12(6): 101810. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2021.101810

33. Spath EJA, Guglielmone AA, Signorini AR, Mangold AJ. Estimación de las pérdidas económicas directas producidas por la garrapata Boophilus microplus y las enfermedades asociadas en la Argentina.1ra a 4ta parte. Therios. 1994; 23: 341-539.

34. Tirosh-Levy S, Gottlieb Y, Fry LM, Knowles DP, Steinman A. Twenty years of equine piroplasmosis research: global distribution, molecular diagnosis, and phylogeny. Pathogens 2020a; 9(11): 926. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens9110926

35. Tirosh-Levy S, Gottlieb Y, Mazuz ML, Savitsky I, Steinman A. Infection dynamics of Theileria equi in carrier horses is associated with management and tick exposure. Ticks Tick Borne Dis. 2020b; 11(6): 101508. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2020.101508

36. Tirosh-Levy S, Gottlieb Y, Mimoun L, Mazuz ML, Steinman A. Transplacental transmission of Theileria equi is not a common cause of abortions and infection of foals in Israel. Animals. 2020c; 10(2): 341. DOI: https://doi.org/10.3390/ani10020341

37. Torrents J, Sarli M, Rossner MV, Morel N, Nava S. A mapping of Rhipicephalus microplus resistance to acaricides in the littoral region of Argentina. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports 2025. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2025.101344

38. Ueti MW, Palmer GH, Scoles GA, Kappmeyer LS, Knowles DP. Persistently infected horses are reservoirs for intrastadial tick-borne transmission of the apicomplexan parasite Babesia equi. Infect Immun. 2008; 76:3525-9. DOI: https://doi.org/10.1128/IAI.00251-08

39. Ueti MW, Knowles DP. Equine Piroplasmids. En: M. Florin-Christensen, y L. Schnittger (Eds.), Parasitic Protozoa of Farm Animals and Pets. Berlin, Alemania. Springer Nature. 2018; 259-269. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-319-70132-5_11

40. Uilenberg G. Babesia: a historical overview. Vet. Par. 2006; 138 (1-2): 3-10. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2006.01.035

41. Valente JDM, Mongruel ACB, Machado CAL, Chiyo L, Leandro AS, Britto AS, Martins TF, Barros-Filho IR, Biondo AW, Perotta JH, Campos ANS, Vidotto O, Labruna MB, Aguiar DM, Vieira TSWJ, Vieira RFC. Tick-borne pathogens in carthorses from Foz do Iguaçu City, Paraná State, southern Brazil: A tri-border area of Brazil, Paraguay and Argentina. Vet Parasitol. 2019; 273: 71-79. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2019.08.008